Le sue origini risalgono agli albori del Cristianesimo: secondo la tradizione sorge sulla casa della prima miracolata da San Crispolto. Agli inizi del XIII secolo fu ampliata e riconsacrata, il 19 ottobre 1225, alla presenza dei vescovi di Assisi, Guido II, di Perugia, e Foligno. Nel 1797 accanto alla chiesa fu costruita una collegiata grazie alla cessione dei beni delle quattro confraternite e di tre chiese rurali. Un restauro ad opera dell’architetto Giovanni Cerrini, durato dal 1803 al 1816 le ha conferito il suo attuale aspetto neoclassico. L’interno è a navata unica con pianta a croce greca e sette altari.

Nel primo altare di sinistra si ammira un olio su tela raffigurante le Nozze Mistiche di Santa Caterina d’Alessandria, opera di un pittore umbro a cavallo tra XVI e XVII secolo.

Nel secondo altare, posto in corrispondenza del braccio di sinistra, ove si apre una porta che da sulla piazza, si ammira un magnifico Crocifisso trecentesco. Dopo una tela raffigurante San Sebastiano si trova il terzo altare della parete sinistra, la cui pala raffigura la Madonna col Bambino assisa su una nuvola tra gli angeli, ai suoi piedi San Crispolto orante.

L’altare maggiore è adornato da un ciborio finemente realizzato dal bettonese Cruciano Egiduzio. L’abside è stata affrescata nel 1939 dal pittore futurista Gerardo Dottori.